Efter de ekonomiska svårigheterna i mitten och slutet av 1990-talet, och degradering för första gången i slutet av säsongen 1998–99 , hade klubben tagits över av Dundalk FC Co-operative i mars 2000, vilket återlämnade den till en supporterägd, medlemsbaserad företagsmodell. Förra säsongen hade det funnits förväntningar på en omedelbar återgång till toppen, men en dålig start gjorde att de kämpade för att ta tag i ledarna och, med en slutspelsplats som till synes säkrad, blev klubben indragen i en förlorande kamp med ligans hierarki och Kilkenny City . Bråket, över Kilkenny som spelar en felaktigt registrerad spelare, nådde High Court, som ställde sig på Kilkennys sida och gav dem slutspelsplatsen.
Nedflyttning 1999 hade resulterat i en stor omsättning av spelare – 31 olika spelare gjorde ligaframträdanden bara under säsongen 1999–2000 . Med nytt ägande, och en ny chef, blev det mer av samma sak. Ett antal lokala spelare hade behållits från föregående säsongs trupp, men ytterligare tio spelare värvades inför och under säsongen, så att 21 spelare totalt skulle göra seriestarter. Förra säsongens besvikelse, och antalet spelare som kom och gick, gjorde att förhoppningarna var låga inför den nya säsongen. Spelschemat på 36 matcher startade den 11 augusti 2000 och Dundalk hade en lovande start som ledde i slutet av månaden. Men en nedgång i formen gjorde att de riskerade att tappa kontakten med andra temposättare, Athlone Town , vilket tvingade Murray att ta in fler spelare. En seger över Athlone i november och en segerserie på fem matcher höll avståndet till fyra poäng eftersom andra sidor föll bort.
Säsongen spårade nästan ur, dock när mul- och klövsjukan i Storbritannien 2001 ledde till att en uteslutningszon infördes runt County Louth . Många offentliga evenemang sköts upp eller ställdes in och Dundalk gick hela mars utan att spela en match. De hade besegrat Shelbourne i den första omgången av Leinster Senior Cup , men krisen gjorde att tävlingen slutligen övergavs för säsongen, och det skulle dröja 2010 innan den återupplivades. I den andra omgången av FAI-cupen hade de lottats mot icke-ligan Malahide United , och matchen hade skjutits upp fyra gånger när krisen fortsatte. Vid det femte försöket spelades matchen bakom stängda dörrar på en neutral plats, och Dundalk slogs ut i den första matchen de hade spelat på över fem veckor. Två tunga ligaförluster följde när de kämpade för att komma upp i fart igen, med hemmamatcher som måste spelas i United Park i Drogheda. Men fyra segrar i rad, inklusive en 2–1-seger över Athlone i den första matchen som spelades i Oriel Park på över två månader, innebar att Dundalk hade vunnit First Division-titeln (deras första), och säkrat uppflyttning tillbaka till Premier Division för 2001–02 med ett spel till övers.